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Study for Anti-inflammatory Effects of Centella asiatica Extract Powder
Yakhak Hoeji 2023;67(6):398-403
Published online December 31, 2023
© 2023 The Pharmaceutical Society of Korea.

Jae Pil Bae*,†, Kiman Lee**,†, Venkata Prakash Annamneedi*, Jun Woo Park*, Jin Hong Park**, and Tae Jin Kang*,#

*College of Pharmacy, Sahmyook University
**R&D Center, Rokya Co., Ltd.
Correspondence to: #Tae Jin Kang, Ph.D., College of Pharmacy, Sahmyook University, 815, Hwarang-ro, Nowon-gu, Seoul 01795, Korea
Tel: +82-2-3399-1608, Fax: +82-2-3399-1617
E-mail: kangtj@syu.ac.kr
These authors contributed equally to this study
Received December 10, 2023; Revised December 22, 2023; Accepted December 26, 2023.
Abstract
Centella asiatica (C. asiatica) is currently widely used in wound healing and has recently been reported to have immune suppressive properties. This study investigated the anti-inflammatory effect with ethanol-extract of C. asiatica cultivated in a smart farm. Analysis of asiaticoside in C. asiatica extract was performed using high performance liquid chromatography (HPLC) and as a result, the asiaticoside content of C. asiatica extract was 23.17 mg/g. The effect of C. asiatica extract on the expression of inflammatory mediators, such as interleukin-1beta (IL-1β), IL-6 and tumor necrosis factor-alpha (TNF-α), and nitric oxide (NO) was examined in murine macrophage cell line, RAW264.7 using ELISA method. C. asiatica extract inhibited the production of NO, IL-1β, IL-6, and TNF-α in macrophages stimulated with lipopolysaccharide (LPS) at a dose dependent manner. C. asiatica extract also suppressed the expression of IL-6 and IL-8 in HaCaT cells, a human keratinocytes, stimulated with TNF-α/IFN-γ. These results suggest that C. asiatica cultivated in a smart farm can be effectively utilized as a therapeutic agent for inflammatory disease.
Keywords : Centella asiatica extract, Smart farm, Inflammation, Cytokine, Health functional food, in vitro
서 론(Introduction)

염증은 인체에 침입한 외인적 병원체 또는 내인적으로 발생하는 염증인자를 정상으로 회복하려는 생체의 방어기전이며, 세포 내 다양한 염증조절인자들인 tumor necrosis factor-α(TNF-α), interleukin-1β(IL-1β), IL-6, 프로스타글란딘(prostaglandin), lysosomal enzyme 등 다양한 매개물질이 관여한다. 생체에서 염증반응이 시작되면 다양한 염증매개물질들이 생성되어 발적, 발열, 종창, 기능장애, 통증 등의 징후가 나타나고 그리고 과도하고 부적절한 염증반응은 정상 조직의 파괴와 더불어 만성위염, 알레르기, 아토피, 관절염, 암과 대사성질환을 포함한 다양한 질환의 원인으로 작용할 수 있다.

대식세포는 모든 조직과 장기에 존재하는 면역세포로서 모든 조직에 다양한 형태로 분포하며 정상상태에서는 침입한 외부 병원체 및 독성물질에 대한 포식 작용을 통해 몸을 보호하는 역할을 수행한다.4,5) 대식세포는 lipopolysaccharide(LPS)와 같은 외부 자극 물질에 의해 염증반응을 조절하는 핵심적인 전사인자를 활성화시키며, 그 결과 inducible nitric oxide synthase (iNOS), cyclooxygenase-2 (COX-2) 등과 같은 효소를 발현시켜 nitric oxide (NO), prostaglandin(PGE2) 생성하여 염증을 일으킨다. 또한 iNOS는 염증성 사이토카인 등에 의해 자극을 받게 되면, 단핵구(monocytes), 대식세포(macrophages), 평활근(smooth muscle cells) 등 다양한 세포에서 발현되어 다량의 NO를 생산한다. NO가 필요이상으로 생성되면 염증 반응의 항진, 과도한 혈관 확장에 의한 패혈성 쇼크 유발, 상처 치유의 억제, 신경조직의 손상 등을 일으켜 생체에 유해한 작용을 나타낸다.8,9)

각질형성세포(keratinocyte)는 각질층 구성과 투과성 장벽 형성에 필수적인 세포로 세포 표면에 다양한 패턴 인식 수용체(PRR)를 발현하여 이러한 세포가 다양한 병원체를 인식하고 면역 및 염증 반응을 시작할 수 있도록 한다.10 피부 장벽이 손상되면 표피의 수분 손실 증가와 수분 결합력 감소로 인해 피부가 건조해지며 소양증이 심해지고 이로 인해 피부를 긁게 되면 표피가 손상되어 염증이 나타난다.10-12) 피부 염증 질환인아토피 피부염의 경우, 손상된 표피 장벽은 포도상구균과 같은 잠재적 알레르겐, 자극제 및 병원균의 침투를 허용하여 각질형성세포의 면역 활성화를 시작한다. 활성화된 각질형성세포는 전염증성 사이토카인 및 케모카인을 생성하며 염증을 악화시키게 된다.10-12)

병풀(Centella asisatica, C. asisatica)은 미나리과에 속하는 약용 식물로 전통 약초로 흔히 사용되었다.13-14) 병풀에는 madecassoside, asiaticoside 등의 생리 활성 물질이 있다.13-15) 병풀과 그 트리테르펜(triterpenes)은 기억력 개선 및 상처 치유 특성을 나타내고 건선, 궤양, 천식에 대한 효과가 보고 되었다. 또한 병풀과 그 트리테르펜 성분은 항섬유화, 항알레르기 등의 역할을 하는 것으로 입증되었다.16-18)

이와 같이 다양한 생리활성을 가진 병풀은 의약품, 식품, 화장품 등의 소재로서 매년 수요가 증가하고 있으나, 병풀 효능에 대한 연구는 미흡한 실적이다. 따라서, 본 연구에서는 스마트팜에서 재배한 병풀의 주정추출분말을 이용하여 항염증 활성 효과를 평가하기 위해 활성화된 대식세포와 각질형성에서 염증성 사이토카인 생산 등을 측정 후, 기능성 소재로서의 가능성과 가치를 제시하고자 하였다.

방 법(Methods)

시약

Lipopolysaccharides(LPS), Trypan blue solution, TNF-α, Thiazolyl blue terazolium bromide와 Sulfanilamide, N-(1-Naphthyl)ethylenediamine dihydrochloride(NED)는 Sigma-Aldrich Korea (Seoul, Korea)에서 구입하였다. Dulbecco’s modified eagle’s medium(DMEM), dulbecco’s phosphate buffered saline(DPBS), fetal bovine serum(FBS), Penicillin/Streptomycin solution, 100X와 0.25% Trypsin, 2.21 mM EDTA, 1X sodium bicarbonate는 Corning(New York, USA) 으로부터 구입하여 사용하였다. Dimethyl sulfoxide는 DUKSAN(Ansan, Korea) 에서 구입하였고 Monopotassium phosphate(KH2PO2), potassium chloride(KCL)와 disodium hydrogen phosphate (Na2HPO4)는 Biosesang(Seongnam, Korea)에서 구입하여 사용하였다. Tween 20과 sodium nitrite(NaNO2)는 Daejung chemicals & metals(Siheung, KOREA)에서 구입하여 사용하였다. Sulfuric acid(H2SO4), Phosphoric acid는 Samchun(Yeosu, Korea)로부터 구매하였다. TNF-α, IL-1β, IL-6, IL-8 ELISA kits는 R&D systems(Minneapolis, MN, USA)에서 구입하여 사용하였다.

병풀주정추출분말 제조 및 분석

병풀은 록야㈜의 스마트팜에서 생산하였으며, 설정된 생산공정도에 따라 잎을 세정 후 70% 주정(20배수)을 이용하여 80±5℃에서 6시간씩 2회 추출하였다. 추출액은 20 brix 이상으로 농축하고 말토덱스트린과 혼합 후 분무건조(170±10℃, 4시간)하여 병풀주정 추출분말로 제조하였다. 병풀 시료의 주요 성분을 측정하기 위해 표준품을 asiaticoside로 사용하여 Luna C18(250×4.6 mm, 5 μm, Phenomenex, Torrance, CA, USA)과 diode array detector(DAD, Agilent, Santa Clara, CA, USA)가 장착된 HPLC(Agilent 1260, Agilent, Santa Clara, CA, USA)를 이용하여 다음과 같은 방법으로 분석하였다. 병풀추출물과 표준품은 각각 70% 에탄올에 희석하여 0.45 μm syringe filter(Inchpore, Seoul, Korea)로 여과 후 분석하였고, 이동상으로는 H2O(A)와 acetonitrile (B)을 다음과 같은 기울기 조건으로 사용하였다. 0→50분 (100%, A), 50→51분(0→100%, A), 51→60분(100%, A). 또한, 컬럼온도 40℃, 유속 1.0 mL/min, 주입량 10 μL, 검 출파장 210 nm로 설정하여 병풀주정추출분말의 asiaticoside를 측정하였다. 구체적인 분석 조건과 방법은 Table 1 에서 설명하였다.

Operating Condition of HPLC
HPLC condition
Instrument Agilent 1260
Column Luna C18 (250×4.6 mm, 5 μm: Phenomenex)
Column Temperature 25°C
Flow rate 1.0 mL/min
Detector Diode array detection WR and multiple wavelength detector
Detector Wavelength 200 nm
Injection volume 10 μL
Mobile phase A: water/phosphoric acid (99.7: 0.3 v/v), B: acetonitrile
Mobile phase condition Time (min) Mobile phase (%)
A B
0 78 22
65 45 55
66 5 95
75 5 95
76 78 22
85 78 22


세포 배양

마우스 대식세포인 RAW 264.7 세포와 인간 유래 각질세포인 HaCaT 세포는 한국세포주은행 (Korea Cell Line Bank, Seoul, Korea)에서 분양 받아 사용하였으며, 10 % FBS와 1% Penicillin/Streptomycin solution(P/S)를 포함한 DMEM 배지를 사용하여 5% CO2, 37 ℃의 조건으로 배양기(incubator)에서 배양하였다.

세포 독성 검사

RAW 264.7 세포에 병풀 추출물을 농도별로(100, 50, 25, 12.5 µg/ml)로 2 시간 처리 후 LPS 1 µg/ml을 추가하여 16 시간 동안 배양하였다. 그 후, 상등액을 제거하고 세포에 MTT 시약(10 % Thiazolyl blue terazolium bromide) 100 µl를 처리하여 1 시간 동안 배양하였다. 이후 다시 상등액을 제거하고 DMSO 100 µl를 처리하여 반응시키고 VersaMAX Microplate Reader를 이용하여 540 nm 흡광도에서 측정하였다.

Cell viability (%)=병출 처리 군, 양성 및 음성 대조군/정상군×100

Nitric Oxide 생성량 측정

RAW 264.7 세포에 병풀 추출물을 농도별로 2시간 처리 후 LPS 1 µg/ml을 추가하여 16시간 동안 배양하였다. 그 후 상등액을 얻어 다시 96 well plate에 100 µl씩 분주하여 Griess reagent 100 µl씩 분주였다. Griess reagent는 5 % phosphoric acid에 2 % sulfanilamide의 농도로 용해한 시약 A와 0.2 % NED 농도로 용해한 시약 B를 1:1 로 혼합하여 사용하였다. 이후 VersaMAX Microplate Reader를 이용하여 540 nm 흡광도에서 측정하였다.

사이토카인(IL-1β, IL-6, TNF-α) 측정

RAW 264.7세포와 HaCaT 세포에 병풀 추출물을 농도별로 2시간 처리 후 각각 LPS 1 µg/ml과 rTNF-α/INF-γ 20 ng/ml을 추가하여 16시간 동안 배양하였다. 상등액은 ELISA 방법으로 세포부터 분비된 IL-1β, IL-6, IL-8, TNF-α 양을 측정하기 위해 사용하였으며, VersaMAX Microplate Reader를 이용하여 450 nm 흡광도에서 사이토카인의 농도를 측정하였다.

통계처리

통계 분석의 결과는 평균값±오차(S.E.M) 값으로 나타냈다. 데이터 분석을 위해 SigmaPlot Version 12.5 (Systat Software, USA)를 사용하였다. 각 그룹의 대한 유의성 검정은 p<0.05 또는 p<0.01 에서 one-way analysis of variance (ANOVA)와 사후검증으로 Dunnett’s multiple comparisons test에 의해 유의성을 검증하였다.

결과 및 고찰(Results and Discussion)

본 연구에서 사용된 스마트팜에서 재배한 병풀의 주정추출분말을 제조하고 항염증 효능을 평가함로써 건강기능식품소재으로써의 가능성을 확인하였다. 병풀은 triterpene인 asiaticoside, madecassoside, asiatic acid, madecassic acid와 같은 triterpenoide를 대표 구성성분으로 가지며, 특히 asiaticoside의 경우 선행연구에서 다양한 효능이 있는 것으로 알려져 있다.19-21) 본 연구에서는 asiaticoside를 병풀주정추출분말의 지표성분으로 HPLC를 통해 확인하였으며 분석결과 그 함량은 23.17 mg/g이었다(Fig. 1).



Fig. 1. HPLC chromatogram of asiaticoside in Centella asiatica (C. asiatica) Standard and sample were applied to the HPLC system at dose of 250 μg/mL, and 10 mg/mL, respectively.
(A) HPLC chromatogram of standard (asiaticoside), (B) HPLC chromatogram of 70% ethanol extract of C. asiatica cultivated in a smart farm.

병풀주정추출분말의 세포 독성을 확인하기 위하여 MTT assay를 통해서 세포 생존율을 측정하였다. 병풀주정추출물을 농도별로 24시간 동안 처리한 결과 병풀의 모든 농도에서 실험에 사용되었던 두 종류 세포의 생존율에 영향을 주지않고 세포독성이 없음을 확인하였다(Fig. 2).



Fig. 2. Effect of C. asiatica extract on the viability in RAW 264.7 cells. Cells were pre-treated with C. asiatica extract (12.5, 25, 50, 100 μg/mL) for 1 h and then stimulated with LPS (1 μg/mL) for 16 h.
viability was measured with MTT assay. Results were shown as percentage of untreated group

LPS에 의해 활성화된 대식세포에서 분비되는 염증매개인자 중 NO는 대표적인 염증매개인자이다.22)

활성화된 대식세포의 NO 생성에 미치는 병풀 추출물의 효과를 확인하기 위해, 병풀 추출물을 농도별로 대식세포 주인 RAW 264.7 세포에 처치한 후 LPS 로 자극을 하였으며 생성된 NO의 농도를 측정하였다. 그 결과 정상군에 비해 LPS 단독 처치군에서 NO의 농도가 증가한 것을 확인하였으며 LPS 단독 처치군과 비교하여 병풀 추출물을 처치한 그룹에서 유의적으로 감소된 수치를 확인 할 수 있다. 병풀 추출물은 농도 의존적으로 NO의 생성량을 감소 시켰으며, 특히 100 µg/ml 처치군에서는 LPS 단독 처리군에 비해 약 5배 정도 감소된 수치를 확인 할 수 있었는데 이는 양성대조군인 덱사메타손 처치군과 비교하여 40% 정도의 효능을 보여주는 수치이다(Fig. 3).



Fig. 3. Effect of C. asiatica extract on nitric oxide in RAW 264.7 cells. Cells were pre-treated with dexamethasone (10uM) and C. asiatica extract (12.5, 25, 50, 100 μg/mL) for 2 h.
And then the cells were added with LPS (1 μg/mL) and incubated for 16 h. Cell supernatant was collected and measured NO at 540nm. *p<0.05, **p<0.01 compared to LPS alone.

IL-1β, IL-6, TNF-α은 염증에서 중요한 역할을 하는 사이토카인으로 알려져 있다1). 따라서 병풀 추출물의 항염증 효과를 확인하기 위해 LPS로 자극된 RAW 264.7 세포에서 IL-1β, IL-6, TNF-α의 농도를 측정하였다. IL-1β, IL-6, TNF-α 측정 결과 모두 정상군에 비해 LPS 단독 처리군의 사이토카인 농도가 높게 측정된 것을 확인 할 수 있었다. 각각의 농도의 병풀 추출물로 처치된 세포의 사이토카인 농도는 LPS 단독 처치군에 비해 유의적으로 감소된 수치를 보여주었으며 그 수치가 농도 의존적으로 감소한 것을 확인 할 수 있었다. 특히 IL-6 측정에서 병풀 추출물 고농도인100 µg/ml 처치 그룹에서 양성대조군인 덱사메타손 처치그룹과 유사한 수치를 보여주었으며, 저농도군인 12.5 µg/ml 처치 그룹에서도 LPS 단독 처치 그룹의 수치에 비해 65.6 % 감소하여 높은 억제 효과를 보여주었다.

병풀 추출물에 의한 각질형성세포인 HaCaT 세포에서의 사이토카인 분비 억제 효과를 확인하기 위해 TNF-α & INF-γ (20 ng/ml)로 자극된 HaCaT 세포에서 IL-6와 IL-8을 측정하였다. 그 결과, 정상군에 비해 TNF-α & INF-γ 단독 처치군에서 IL-6와 IL-8의 농도가 증가된 것을 확인 할 수 있었으며 TNF-α & INF-γ (20 ng/ml) 단독 처치군에 비해 병풀 추출물 처치군에서 농도의존적으로 IL-6와 IL-8의 분비를 억제한 것을 확인하였다. 특히 병풀 추출물 100 µg/ml 처치군에서 양성대조군인 덱사메타손 처치 그룹보다 더 높은 IL-6와 IL-8 분비 억제 효과를 보여주었다.



Fig. 4. Effect of C. asiatica extract on pro-inflammatory cytokines (A. IL-1β; B.IL-6; C. TNF-α) production in RAW 264.7 cells.
Cells were pre-treated with dexamethasone (10uM) and C. asiatica extract (12.5, 25, 50, 100 μg/mL) for 2 h. And then the cells were added with LPS (1 μg/mL) and incubated for 16 h. Cell supernatant was collected to measure cytokines by ELISA. *p<0.05, **p<0.01 compared to LPS alone.



Fig. 5. Effect of C. asiatica extract on (A) IL-6 and (B) IL-8 in HaCaT cells.
Cells were pre-treated with dexamethasone (10 µM) and C. asiatica extract (25, 50, 100 μg/mL) for 2 h. And then the cells were treated with TNF-α & INF-γ (20 ng/mL) for 12 h. Cell supernatant was collected to measure cytokines by ELISA. *p<0.05, **p<0.01 compared to TNF-α & INF-γ-treated group.

이상의 결과를 요약하면, 병풀 추출물이 활성화된 대식세포 및 각질형성세포에서 생성 및 분비되는 NO, TNF-α, IL-1β, IL-6, IL-8 등과 같은 염증매개물질의 생성을 억제함으로써 항염증 효능을 보여주었다. 이는 병풀이 항염증효능의 후보물질을 함유하고 있는 것을 시사하며, 항염증효능의 유효 성분과 그 효능 기전을 규명하는 것이 필요하다고 판단된다.

결 론(Conclusion)

병풀주정추출분말은 활성화된 대식세포와 각질형성세포에서 다양한 사이토카인 (IL-1β, IL-6, IL-8, 및 TNF-α)뿐만 아니라 NO 와 같은 염증성 매개체의 발현을 억제하였다. 이 연구는 병풀주정추출분말이 항염증 효능을 가지고 있음을 증명했다. 이러한 결과들은 병풀주정추출분말이 염증성 질환, 면역질환에 대해 유효한 치료후보물질이 될 수 있으며, 또한 건강기능식품소재로 활용될 수 있음을 시사한다.

감사의 말씀(Acknowledgment)

본 연구는 2022년 중소벤처기업부의 기술개발사업(과제번호: S3288966) 지원에 의해 이루어진 것으로 이에 감사드립니다

Conflict of Interest

모든 저자는 이해 상충을 가지고 있지 않음을 선언한다.

Authors’ Positions

Jae Pil Bae : Graduate student

Kiman Lee : Chief Technology Officer

Venkata Prakash Annamneedi : Postdoctoral Researcher

Jun Woo Park : Graduate student

Jin Hong Park : Researcher

Tae Jin Kang : Professor

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December 2023, 67 (6)
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